Agnès Thibault-Lecuivre a commencé sa carrière comme substitute du procureur à Bobigny, puis à Paris. Son parcours prend un tournant significatif lorsqu'elle devient chargée de communication auprès de François Molins, alors procureur de Paris, de 2012 à 2017. Cette expérience lui permet de développer des compétences en communication de crise, notamment lors des attentats de 2015.

Sa carrière s'accélère en 2019 lorsqu'elle est nommée porte-parole du ministère de la Justice, un poste qu'elle occupe jusqu'en 2020. C'est à cette période qu'elle commence à collaborer étroitement avec Gérald Darmanin, alors ministre de l'Intérieur. Elle devient d'abord sa conseillère justice, puis directrice adjointe de son cabinet. En juillet 2022, Agnès Thibault-Lecuivre franchit un nouveau cap en prenant la tête de l'Inspection générale de la police nationale (IGPN).